Vào lúc xảy ra cuộc tấn công Trân Châu Cảng, Oite nằm trong thành phần Hải đội Khu trục 6 thuộc Phân hạm đội Khu trục 29 của Hạm đội 4 Hải quân Đế quốc Nhật Bản đặt căn cứ tại Truk. Nó tham gia trận chiến đảo Wake, chịu đựng hư hại nhẹ bởi hỏa lực pháo phòng thủ duyên hải Mỹ trong khi tìm cách cho đổ bộ một đơn vị Lực lượng Đổ bộ Hải quân Đặc biệt không thành công vào ngày 11 tháng 12.[3] Trong một nỗ lực chiếm đóng thứ hai vào ngày 23 tháng 12, Oite đã cho đổ bộ thành công mà không bị thiệt hại.

Từ tháng 1 đến tháng 3 năm 1942, Oite hỗ trợ cho lực lượng Nhật Bản tấn công chiếm đóng Rabaul, New Britain và Lae; rồi quay trở về xưởng hải quân Sasebo để sửa chữa vào tháng 4. Vào cuối tháng 4, Oite hộ tống một đoàn tàu vận tải từ Sasebo đến Truk. Trong Trận chiến biển Coral vào các ngày 7-8 tháng 5 năm 1942, Oite được phân về lực lượng đổ bộ trong Chiến dịch Mo nhắm vào cảng Moresby.[4] Khi chiến dịch này bị hủy bỏ, nó được phân công đến khu vực quần đảo Solomon, tiến hành tuần tra từ Rabaul và hộ tống cho việc vận chuyển một đội xây dựng sân bay từ Truk đến Bougainville và Guadalcanal. Vào tháng 8 năm 1942, Oite thực hiện một chuyến "Tốc hành Tokyo" vận chuyển binh lính đến tăng cường cho Guadalcanal, nhưng vào cuối tháng được điều trở lại nhiệm vụ hộ tống cho các cuộc đổ bộ lực lượng lên Nauru và đảo Ocean.

Từ tháng 9 năm 1942, Oite thực hiện các chuyến tuần tra tại khu vực trung tâm Thái Bình Dương, và hộ tống các đoàn tàu vận chuyển binh lính từ Palau đến Solomon cho đến tháng 9 năm 1943. Vào ngày 21 tháng 9 năm 1943, đang khi hộ tống một đoàn tàu vận tải từ Truk đi ngang qua Saipan để đến Yokosuka, Oite trúng phải một quả ngư lôi, nhưng may mắn là quả ngư lôi bị tịt ngòi và chỉ gây hư hại nhẹ. Oite tiếp tục đảm nhận vai trò hộ tống cho đến tháng 2 năm 1944, đi lại giữa các đảo chính quốc Nhật Bản và Saipan, và giữa Saipan và Rabaul, trong tình hình tổn thất gây ra bởi tàu ngầm Mỹ ngày càng gia tăng.[5]

Ngày 16 tháng 2 năm 1944, Oite đang hộ tống chiếc tàu tuần dương Agano bị hư hại từ Truk quay về Nhật Bản, khi Agano lại trúng ngư lôi phóng từ tàu ngầm Mỹ Skate và bị chìm. Oite cứu được 523 người trong thủy thủ đoàn của Agano và quay trở lại Truk. Tuy nhiên, đúng vào lúc Oite về đến cảng Truk vào ngày 18 tháng 2, căn cứ Nhật Bản tại đây phải chịu đựng một cuộc không kích của máy bay Hải quân Hoa Kỳ trong Chiến dịch Hailstorm. Oite trúng phải ngư lôi, vỡ làm đôi và chìm gần như ngay lập tức ở tọa độ 7°40′B 138°57′Đ / 7,667°B 138,95°Đ / 7.667; 138.950Tọa độ: 7°40′B 138°57′Đ / 7,667°B 138,95°Đ / 7.667; 138.950, làm thiệt mạng 172 trong số 192 thành viên thủy thủ đoàn và toàn bộ 523 người sống sót của chiếc Agano.[6]

Oite được rút khỏi danh sách Đăng bạ Hải quân vào ngày 31 tháng 3 năm 1944.[2] Xác tàu đắm của chiếc Oite được phát hiện vào tháng 3 năm 1986 ở độ sâu khoảng 60 m (200 ft), vỡ làm hai phần ở cách nhau khoảng 12 m (40 ft). Phần mũi của con tàu bị lật úp với cầu tàu ngập sâu trong bùn, trong khi phần đuôi ở tư thế thẳng đứng.[7]